Мстерский художественный музей был основан в 1945 году как Мстерский государственный музей народно-художественных промыслов по распоряжению Совета народных комиссаров для восстановления и развития художественных промыслов области. Он должен был пропагандировать новое советское искусство Мстеры: лаковую живопись на папье-маше, изделия из металла со сканью, чеканкой и гравировкой, художественную вышивку белой гладью и владимирскими швами.
В 1954 году фонды музея пополнились иконами, культовой резьбой, образцами старинной вышивки белой гладью, расписными деревянными предметами — работами бывших мстерских иконописцев, выполненными в 1920-х годах, из Мстерского краеведческого музея, который был открыт в 1923 году в памятнике XVII века Богоявленском храме и расформирован в 1954 году.
С 2024 года носит название «Мстерский художественный музей».