Экспозиция рассказывает об истории древнерусской книги, искусстве книжного украшения, развитии книгопечатания в России, судьбе новгородских библиотек. Представлены древнерусские монеты и печати, каменные кресты и фрагменты штукатурки с кириллическими и глаголическими надписями.
Отдельный зал посвящен уникальному явлению древнерусской средневековой письменности — берестяным грамотам. Заключительная тема экспозиции — история одного из первых высших учебных заведений России — школы братьев Лихудов. «Лихудов корпус», в котором размещена экспозиция, назван в честь школы, работавшей в этом здании.
Среди экспонатов древнейшая ныне известная книга Древней Руси — Новгородская Псалтырь, Евангелие Андрейчины — выдающийся образец художественного оформления рукописной книги, Анонимное Евангелие — одна из первых русских печатных книг, напечатанная за несколько лет до широко известных изданий Ивана Федорова. Их дополняют мультимедийные материалы: видеофильмы, интерактивные игровые программы, ожившие рисованные книги.