Годом рождения Дзержинского театра кукол считается 1988. Однако первые три года в здании, которое досталось в наследство от переехавшего театра драмы, шли работы по реконструкции. В это время труппа гастролировала по Горьковской области с первым спектаклем «Маленькая фея». На подмостках самого театра первое представление состоялось 2 января 1991 года.
За всё время существования театра кукол на его сцене было поставлено более 100 спектаклей, для маленьких и для взрослых. Спектакли не только знакомят зрителей с классикой, русскими и зарубежными сказками, но и учат главным ценностям — доброте, дружбе, любви к Родине.
В театре работает большой творческий коллектив под руководством режиссёра Сергея Романовича Зицера. Среди талантливых актёров можно отметить заслуженных артистов РФ Владимира Шорохова (1947–2005) и Ирину Абахову.
Театр кукол много раз участвовал в областных, российских и международных фестивалях, получая престижные награды. Принимал на своей сцене гостей из Японии, Польши, Франции, Германии и Финляндии. В разное время театром руководили Б.И. Жуковский, Н.П. Колесникова, В.А. Рыбакова. С 2015-го года театр возглавляет Г.Н. Демахина. Здание театра является памятником культурного наследия регионального значения.
