Строительство церкви началось в 1714 году по заказу князя Г.Ф. Долгорукова, выдающегося дипломата петровского времени, в его собственном имении. В основе церкви лежал чертеж некоего Лоренца фон Фикина, названного в документах «швецким квартермейстером». Возведение храма было прервано осенью того же 1714 года в связи с указом Петра I о запрещении каменного строительства по всей стране, кроме Санкт-Петербурга, и возобновлено спустя несколько лет. К внешней отделке здания приступили в 1720 году. Именно в это время русские мастера под руководством и по рисункам «иноземца» Андрея Шульца исполнили белокаменное резное убранство и скульптуру церкви. После смерти Г.Ф. Долгорукова в 1723 году работы прекратились. Освящение церкви состоялось лишь в 1754 году, на основании чего ее долгое время считали произведением более позднего времени.
Церковь Рождества Богородицы в Подмоклове — уникальный памятник русской архитектуры петровского времени, ориентированный на классический образец эпохи Возрождения: Темпьетто Браманте в Риме. Храм представляет собой двухсветную ротонду, перекрытую полусферическим куполом с люкарнами и завершенную массивным световым барабаном. Центральный объем храма на уровне первого этажа опоясан арочной галереей с балюстрадой, на которой установлены фигуры апостолов. Стены ротонды декорированы пилястрами. Оконные наличники и люкарны имеют чередующийся рисунок. Храм обильно украшен резьбой по камню.
Не исключено, что замысел этого памятника принадлежал самому Г.Ф. Долгорукову, который серьезно изучал архитектуру во время своего пребывания за границей и даже подготовил рукопись компилятивного трактата «Архитектура цывильная» на русском языке.