Музей мореходов был открыт к 300-летию русского флота, располагается на первом этаже Входоиерусалимского храма, построенного на средства тотемских купцов-компанейщиков, мореходов Григория и Петра Пановых. Входоиерусалимский храм-корабль с колокольней-мачтой считается одной из вершин северного барокко.
Музей полностью посвящен удивительным страницам истории города, благодаря которым можно говорить о славе Тотьмы как «города русских Колумбов». Музей мореходов содержит 3 тематических комплекса. Первый из них посвящен истории российского флота с момента его зарождения. Во втором зале подробно рассказывается об истории тотемского мореходства, его влиянии на жизнь города, о храмах, возведенных на средства тотемских купцов-компанейщиков. Третий зал посвящен ХХ веку и судьбам тотьмичей, которые служили на флоте, а также новому проекту, продолжающему традиции тотемского мореходства — «Школе путешественников Федора Конюхова». На колокольню, где воссоздана действующая звонница, в часы работы музея можно подняться: считается, что это лучшая высотная точка для обзора города.