В музее пять залов, весьма отличающихся друг от друга. В первом представлены древности валдайские, так или иначе объясняющие само понятие «Валдай», материалы по истории Иверского монастыря, градоустройство Валдая XVIII века, Московско-Петербургская дорога и Валдай в связи с нею, путешествия и путешественники, постоялые дворы и ямщики, а также дорога железная и изменение жизненного уклада в связи с ее сооружением.
Второй зал — зал ремесла. Лицо города создают мастеровые люди — каменщики, плотники, кирпичники и прочие. Гордость ремесленного Валдая — колокололитейщики, кузнецы, колесники, бараночницы, мыловары. Универсальность мастерства — особенность провинции, поэтому не удивительно, что А.Я. Левихин был брандмейстером, фотографом и владельцем типографии. Ремесло было семейным занятием. Известны династии колокололитейщиков Смирновых, Стуколкиных, Усачевых; гармонных мастеров Удаловых. Сын иконописца А.П. Цветаева Григорий был известным позолотчиком.
Третий зал — зал казенных учреждений и общественных организаций, большинство которых размещалось именно в этом здании: уездный съезд мировых судей, дворянская опека, воинское присутствие, попечение об учащихся и учителях и другие. В зале мемориальные вещи из земства и вольного пожарного общества, театра и аптеки, школ города. Материалы зала рассказывают об особой роли русской интеллигенции в духовной жизни общества.
Четвертый зал — зал валдайских семей, наполнен мемориальными вещами и интерьерными выгородками с семейными реликвиями П. Н. и М.Е. Богдановых, В.В. Быстровой, П.Ф. Прилежаева, М.П. Никольского, Р. Рорбека, П.П. Ротса и других.
Пятый зал посвящен дачникам валдайским: писателю В.С. Соловьеву, ведущему публицисту газеты «Новое время» М.О. Меньшикову, профессору политэкономии П.И. Георгиевскому, духовному писателю С.А. Нилусу, художнику, археологу, философу Н.К. Рериху, генералу В.А. Косаговскому и другим.
Хронологические рамки музейного показа замыкаются в основном второй половиной XVIII — началом XX века. Именно в это время Валдай был уездным городом и именно в связи с этим периодом можно говорить об особом понятии мира русской провинции.
