Шаг за шагом театр набирал силу. В 1932–1948 годах во главе театра был ученик В.Э. Мейерхольда, театральный рецензент и режиссер Савелий Наумович Шапиро, который стал строить профессиональный театр. Наиболее значительные его работы — «Каштанка» А. Чехова (1935, 1945), «Аладдин и волшебная лампа» Н. Гернет (1940), «Аленький цветочек» С. Аксакова (1945).
В 1939 году театр стал называться Второй ленинградский театр кукол и получил статус государственного, а в 1940 году «стационар» на улице Некрасова, 10, где БТК находится по сей день. В блокаду Ленинграда театру удалось эвакуироваться. На грузовике, кузов которого сколотили своими силами, коллектив через Ладогу увез своих кукол и оставшихся в живых актеров в Сибирь. Они выступали с представлениями для детей, сатирическими спектаклями для взрослых. Дважды они побывали в блокадном Ленинграде, под обстрелом на катере добирались до Кронштадта, выступали там перед моряками. Одним из первых театр возвратился из эвакуации в Ленинград.
Первый послевоенный сезон открылся «Аленьким цветочком». Эпоха С.Н. Шапиро (он скончался в 1948 году) завершилась поэтическим спектаклем «Сказание о Лебединце-городе». С 1949 по 1963 год театр возглавлял Михаил Михайлович Королев. Наиболее известные его работы — «Сказка о царе Салтане» и «Руслан и Людмила» по Пушкину, а также «Дикие лебеди» и «Дюймовочка» Г.Х. Андерсена, «Конек-горбунок» П. Ершова.
В 1954 году появляется репертуар и для взрослых. Это «1002-я ночь» Н. Гернет и К. Шнейдер. В 1957 и 1961 годах впервые в России и на кукольной сцене инсценированы романы И. Ильфа и Е. Петрова «12 стульев» и «Золотой теленок».
С 1964 по 1986 год театр возглавлял Виктор Борисович Сударушкин, на тот момент ему было 28 лет. Режиссер драмы по образованию, но кукольник от Бога, Виктор Сударушкин показал свои спектакли в 18 странах мира и городах бывшего Союза, получил самые высокие награды на российских и международных фестивалях театров кукол. Его успех разделили с ним художники В. Ховралев, В. Ховралева, В. Малахиева, Д. Афанасьев, художник Л. Боровенкова, актеры старшего поколения: И. Альперович, В. Киселева, В. Кукушкин, братья Александр и Владимир Корзаковы, Л. Донскова и В. Мартьянов, артисты Э. Драпкин, А. Цуканов, Н. Карева, Н. Тарновская. Наиболее значительные работы В.Б. Сударушкина — «Слоненок» Р. Киплинга, «Мальчиш-Кибальчиш» А. Гайдара, «Сказка про Емелю» Б. и В. Сударушкиных. Для взрослых он поставил «Несусветную комедию» Плавта, музыкальное ревю «Варьете», «У Лукоморья», «Похождения бравого солдата Швейка» Я. Гашека, «Любовь, любовь…» по «Декамерону» Боккаччо, «Клоп» В. Маяковского, «До третьих петухов» В. Шукшина, спектакли по М. Зощенко, Ф. Достоевскому, Н. Гоголю.
После Сударушкина за шесть лет в театре сменились три руководителя, среди них коротко кукольным театром поруководил Александр Белинский, с 1993 по 2004 год театр возглавляла А. Полухина, ученица Г.А. Товстоногова. Наконец в апреле 2006 года главным режиссером Большого театра кукол стал Руслан Равилевич Кудашов, лауреат высшей Санкт-Петербургской театральной премии «Золотой софит» и национальной премии «Золотая маска». Профессиональный актер и режиссер театра кукол, создатель и художественный руководитель театра «Потудань» (и в этом качестве получивший всероссийскую известность), Кудашов первую премьеру в Большом театре кукол выпустил еще до назначения сюда главным: в октябре 2005 года в театре сыграли «Вия» в его постановке. Этим спектаклем театр восстановил традицию репертуара для взрослых. В 2006 году Большой театр кукол и Санкт-Петербургская государственная академия театрального искусства объявили о создании курса-студии для обучения по специальности «артист театра кукол».
Студия уже имеет и свой собственный репертуар. Среди детских спектаклей, выпущенных Кудашовым, «Маленький принц» по сказке А. де Сент-Экзюпери, «Щелкунчик, или Рождественские сны и видения Мари Штальбаум» по сказке Э.Т.А. Гофмана, «Большое путешествие маленькой Елочки» (фантазия по сказке Г.Х. Андерсена «Ель») и другие. В репертуаре театра сегодня 22 детских спектакля и 9 спектаклей для взрослых.
